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Les survivants d'une invasion se sont réfugiés dans la cité souterraine oubliée de Gravehold. Là, ils comprennent que l'énergie provenant de failles qu'ont utilisé les assaillants peut leur servir également. En transformant à l'aide de gemmes cette énergie maléfique vers une énergie positive, ils fabriquent des armes et des sorts pour leurs mages. .
Aeon's End est un jeu coopératif qui explore le mécanisme de deck building avec un certain nombre de mécanismes innovants, y compris un système d'ordre de tour variable qui simule le chaos d'une attaque, et des règles de gestion de deck qui exigent une planification minutieuse. Les joueurs auront du mal à défendre Gravehold, ils devront utiliser leurs capacités uniques,, des sorts puissants et surtout une bonne coordination.